La supervivencia, reproducción y, por tanto, la eficacia biológica de un gran número de organismos depende de sus relaciones con microorganismos. Algunas bacterias viven en asociaciones mutualistas simbióticas con macroorganismos, que pueden incluso favorecer la evolución de estructuras especializadas, habitáculos, etc., donde se alojan los simbiontes y se favorece su crecimiento. La relación simbiótica entre la abubilla (Upupa epops) y las bacterias de su glándula uropigial es un ejemplo de estos mutualismos entre animales y microorganismos. Los simbiontes de abubillas son bacterias productoras de antibióticos que reducen la probabilidad de infección por patógenos en el ambiente del nido. Los efectos de estos simbiontes frente a bacterias degradadoras de plumas, o frente a patógenos de los embriones, pueden ser vistos como resultado de interacciones entre la comunidad de bacterias hospedada en la glándula y otras comunidades bacterianas presentes en los nidos de abubillas (huevos, plumas, piel de hembras y polluelos, etc.). La simbiosis con bacterias solo está presente en hembras incubadoras y polluelos, pero no en machos. La abubilla es la única especie de ave para la que se ha descrito que las hembras recogen la secreción con su pico y la extienden, no sólo sobre las plumas, sino también sobre las cáscaras de los huevos. Por lo tanto, mediante el acicalado, los simbiontes bacterianos de la glándula uropigial y/o sus sustancias antimicrobianas llegarán a la superficie del cuerpo de abubillas y a las cáscaras de sus huevos influyendo en las comunidades bacterianas de estos lugares. Podrían, por ejemplo, prevenir la invasión por microorganismos patógenos. La gran mayoría de las bacterias producen sustancias antimicrobianas frente a otros microorganismos con los que se encuentran en competencia por los recursos y el espacio. En el caso de las bacterias mutualistas, estas sustancias antimicrobianas ayudarían a los hospedadores a luchar contra infecciones por patógenos. Este es probablemente el caso de las abubillas y las bacterias que crecen en su glándula uropigial, ya que sus simbiontes son eficaces contra microorganismos que degradan plumas, y contra patógenos de los embriones. Por lo tanto, investigar la relación existente entre la comunidad bacteriana simbiótica de la secreción uropigial de abubillas y las de otros lugares dentro de los nidos, incluyendo el material del nido, ayudaría a entender los mecanismos de adquisición de las bacterias simbióticas de hembras y pollos de abubilla, incluso la posibilidad de transmisión vertical de madres a hijos. Este enfoque de meta-comunidad también serviría para ampliar nuestro conocimiento sobre los mecanismos de protección bacteriana de los hospedadores frente a microorganismos patógenos.

Con el objetivo de explorar el posible papel de las comunidades bacterianas existentes en los nidos de abubilla como fuentes de bacterias simbióticas para las hembras y sus polluelos, se realizaron dos experimentos diferentes. Por un lado, manipulamos las comunidades bacterianas presentes en el material del nido, caracterizamos la comunidad bacteriana de la cloaca de las hembras, y exploramos sus asociaciones con las comunidades de la secreción de las hembras y de las cáscaras de los huevos. Los resultados mostraron que la comunidad bacteriana de la secreción de las hembras no dependía de la del material de nido o de la cloaca. Sin embargo, la modificación experimental de la comunidad bacteriana de los materiales del nido afectó a la comunidad bacteriana de las cáscaras de los huevos y, por lo tanto, a la probabilidad de infección del embrión. Por otro lado, hemos realizado experimentos de intercambio de pollos (cross-fostering) entre parejas de nidos para los que habíamos previamente caracterizado las comunidades bacterianas de las hembras. Los resultados mostraron un importante componente genético determinante de la comunidad bacteriana existente en la glándula uropigial de los polluelos, dado que el nido de origen explicó una mayor cantidad de varianza que el nido de crianza. Las comunidades bacterianas de los polluelos que se cambiaron de nido fueron más similares a las de sus hermanos y madre que a las de sus hermanastros y madre adoptiva. Estos resultados podrían explicarse por una transmisión vertical de simbiontes de madre a hijo antes del experimento, o por la existencia de particularidades de la glándula uropigial de los polluelos que fueran heredadas de las madres y, que de alguna forma, aumentaran la probabilidad de adquirir determinadas bacterias simbiontes de entorno (el nido). Cada capítulo de la tesis incluye una discusión de los resultados en un escenario de relación mutualista entre abubillas y bacterias, y en el apartado de discusión general, los resultados de los diferentes capítulos se relacionan entre sí, para concluir que el enfoque meta-poblacional usado en este trabajo ha permitido la detección de patrones de interacción entre las comunidades de los nidos de abubillas que son esenciales para la comprensión de la asociación simbiótica entre abubillas y bacterias. e

Este trabajo ha sido posible gracias a la concesión de una beca predoctoral asociada a “Proyectos de Excelencia de la Junta de Andalucía” (P09-RNM-4557) y los fondos FEDER (CGL2013-48193-C3-1-P, CGL2013-48193-C3-3-P) del Ministerio de Economía y Competitividad

Esta tesis ha sido desarrollada en la Estación Experimental de Zonas Áridas en Almería, instituto perteneciente al Consejo Superior de Investigaciones Científicas (EEZA-CSIC).

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