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Evaluating the environmental impact of vertebrate body decomposition : a soil biogeochemical perspective

Authors: Pecsi, Emily;

Evaluating the environmental impact of vertebrate body decomposition : a soil biogeochemical perspective

Abstract

La matière organique du sol (MOS) est un important réservoir d'énergie et de nutriments dans les environnements terrestres. L'équilibre entre les apports, la transformation et le recyclage de la MOS est essentiel pour maintenir la santé des écosystèmes. Le parcours de la MOS dans l’écosystème est contrôlé par des interactions réciproques entre sa chimie et les communautés bactériennes. Ces dynamiques sont bien documentées pour la MOS issu de la matière végétale, mais celles provenant des vertébrés restent peu étudiées. Outre un apport concentré de la MOS, la décomposition des vertébrés libère aussi des bactéries entériques et des substances inorganiques (ex. sels, minéraux), produisant une zone de sol biochimiquement perturbée appelée l’îlot de décomposition cadavérique (IDC). L’augmentation de la mortalité animale due au changement climatique et l’essor de la recherche médico-légale sur la décomposition ont suscité des inquiétudes vers l’impact environnemental de la décomposition des vertébrés. Cette thèse explore ces enjeux en étudiant l'interaction entre la chimie de la MOS et les bactéries au sein des IDCs, en évaluant : (1) la quantité et les caractéristiques chimiques de la MOS et de ses fractions solubles, (2) l'activité, le métabolisme et la structure des communautés bactériennes, (3) les liens entre la chimie de la MOS et les réponses bactériennes, et (4) la manière dont ces dynamiques diffèrent selon les conditions saisonnières et régionales. Trois études ont été menées sur des IDCs (porcs ou humains) dans une forêt tempérée (Québec, Canada) puis dans une savane tropicale (Hawaï, États-Unis). Au cours de ces études, les effets des IDCs se limitaient aux sols peu profonds (<14 cm) dans un rayon d’échantillonnage de 20 cm autour des restes. Les analyses chimiques ont révélé des apports accrus de composés labiles issus surtout des tissus et sous-produits microbiens. Ceux-ci ont été associés à une augmentation de la respiration bactérienne et du métabolisme des glucides et acides carboxyliques. La croissance bactérienne a toutefois été inhibée, suggérant une allocation de la MOS vers la respiration plutôt que la biomasse. De plus, les apports labiles étaient corrélés à l’émergence de bacilles, de clostridies et de gammaprotéobactéries, néanmoins chacun de ces taxons contribuant différemment aux changements d’activité et de fonction de la communauté. Les pics de matière labile et de réponses bactériennes ont diminué avec le temps, mais le traitement microbien de la MOS a entraîné la formation de composés humiques persistants (>1 an). Les apports et les transformations microbiennes de la MOS se sont étonnamment poursuivis dans des conditions froides, mais à un rythme et ampleur réduite. De plus, la décomposition dans différentes régions géographiques a mené à des changements similaires dans la chimie de la MOS, néanmoins les bactéries des sols tropicaux semblaient plus sensibles aux apports labiles. Ces résultats mettent en évidence le rôle des apports de MOS dans les IDC, agissant à la fois comme une ressource et une perturbation écologique. Cela permettra d'élaborer des stratégies de gestion environnementale ainsi qu’a contribué à une meilleure intégration des apports vertébrés dans des cycles biogéochimiques.

Soil organic matter (SOM) is an important reservoir of energy and nutrients in terrestrial environments. The balance between SOM inputs, transformation and cycling is crucial for maintaining ecosystem health. Each step of SOM’s journey within an ecosystem is controlled by reciprocal interactions between its chemistry and bacterial communities. While these dynamics are well characterized in SOM derived from leaf litter, contributions from decomposing vertebrates remain understudied. In addition to being a concentrated source of SOM, decomposing vertebrates also release enteric bacteria and inorganic substances (e.g. salts, minerals). These altogether lead to a biochemically disrupted area of soil known as the Cadaver Decomposition Island (CDI). Rising animal mortalities from climate change and recent increases in forensic decomposition research have led to concerns over the environmental impact of vertebrate decomposition. The following dissertation addresses these concerns by investigating the interplay between SOM and bacteria within CDIs. This was achieved by exploring spatiotemporal patterns in: (1) the quantity and chemical composition of SOM and its soluble fractions, (2) bacterial activity, metabolism, and community structure, (3) the links between SOM chemistry and bacterial responses, and (4) how these dynamics differ across seasonal and regional conditions. Three studies were conducted on vertebrate CDIs (pig or human) within a temperate forest (Québec, Canada) or tropical savannah (Hawaii, USA) ecosystem. Across all studies, CDI effects were confined to shallow soils (<14 cm depth) within a 20 cm sampling radius from the remains. SOM analyses revealed heightened inputs of labile compounds that were largely derived from tissues and microbial by-products. These compounds drove increased rates of bacterial respiration and carbohydrate/carboxylic acid metabolism. Bacterial growth was however suppressed, thus suggesting a greater shuttling of SOM towards respiration rather than bacterial biomass. Labile inputs were also correlated with the emergence of Bacilli, Clostridia, and Gammaproteobacteria. Each of these taxa were found to differentially contribute the community’s activity levels and function. Peaks in labile SOM and bacterial responses diminished over time, yet the microbial processing of SOM resulted in the formation of persistent (>1 year) humic-like compounds. Remarkably, SOM inputs and bacterial transformations continued through cold winter conditions, but at reduced rate and magnitude. Decomposition across geographic regions produced equivalent changes in SOM chemistry, however tropical soil bacteria appeared more metabolically reactive to the inputs. These findings help create a mechanistic understanding of how SOM inputs in CDIs act as both an ecological resource and disturbance across seasonal and regional conditions. This will inform environmental management strategies for areas that deal with decomposing animal or human remains, as well as help to better integrate vertebrate inputs into biogeochemical cycles.

Keywords

Soil organic matter, Îlot de décomposition cadavérique, Cadaver decomposition island, Apports vertébrés, Métabolisme bactérien, Biogeochemical cycling, Biogeoclimatic variability, Bacterial communities, Cycles biogéochimiques, Vertebrate residues, Matière organique du sol, Décomposition corporelle, Bacterial metabolism, Communautés bactériennes, Variabilité biogéoclimatique, Forensic taphonomy, Taphonomie forensique, Body decomposition

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